Sensibilidad de la glomalina a los efectos provocados por el fuego en el suelo y su relación con la repelencia al agua en suelos forestales mediterráneos

Abstract

Los suelos son imprescindibles para la vida, por lo tanto entender como funcionan y como responden a las perturbaciones es indispensable para llevar a cabo una correcta conservación y uso adecuado de los mismos. Las particularidades del clima mediterráneo, caracterizado por un periodo estival muy caluroso y seco, hacen que los incendios forestales y el aprovechamiento del agua sean dos de los principales factores ambientales que mayor interés están recibiendo en las últimas décadas en el sureste español.En esta tesis, ambas temáticas han sido abordadas a través del estudio de un componente del suelo, la glomalina, una glicoproteína producida por los hongos micorrícicos arbusculares, que llega al suelo tras la muerte y descomposición de las hifas del hongo. La presencia de esta glicoproteína en el suelo está siendo muy estudiada debido a su contribución en la reserva de carbono y nitrógeno, a sus implicaciones en la mejora de la estructura (a través de la formación de agregados), a su sensibilidad a las perturbaciones debido a los diferentes usos y manejos, así como en la captación de elementos tóxicos del suelo entre otros. En esta tesis, la glomalina ha sido estudiada como componente del suelo que nos puede proporcionar información acerca del estado del mismo tras un incendio forestal y como posible factor implicado en la falta de afinidad del suelo por el agua, propiedad conocida como repelencia al agua en el suelo, “Soil Water Repellency” (SWR) en inglés, que puede manifestarse tanto en condiciones naturales como después de perturbaciones como las provocadas por el paso del fuego. El objetivo general de esta Tesis Doctoral “Sensibilidad de la Glomalina a los efectos provocados por el fuego en el suelo y su relación con la repelencia al agua en suelos forestales mediterráneos”, es estudiar los efectos provocados por los incendios forestales en los stocks de glomalina, así como los factores implicados en la aparición de la repelencia al agua y las consecuencias en la comunidad microbiológica de suelos forestales Mediterráneos. La tesis se presenta estructurada en cuatro capítulos en formato artículos. Todos los capítulos han sido publicados como artículos en revistas internacionales de impacto como lo son “Land Degradation and Development” (Capitulo 1), “Science of the Total Environment” (Capítulo 2), “Geoderma” (Capítulo 3) y “Journal of Hydrology and Hydromechanics” (Capítulo 4). El fuego es un factor ecológico natural, que como fenómeno existe mucho antes de la existencia del hombre, de hecho, es considerado un factor primordial para el mantenimiento de la estructura y buen funcionamiento de los ecosistemas. Desgraciadamente, en las últimas décadas, determinados factores antrópicos como el abandono agrícola y las políticas de supresión del mismo entre otros, han hecho que se produzca un cambio tanto en el régimen como en la intensidad de los mismos. El suelo es un componente básico del ecosistema forestal del cual dependen el resto de componentes. El efecto inmediato del calor y las condiciones postincendio provocan cambios físicos, químicos y biológicos en el. Cambios que dependiendo de determinados factores y condiciones ambientales, pueden perdurar durante años. Por ello, la evaluación de los suelos tras un incendio es indispensable para su correcta conservación y recuperación. Cobra así gran importancia la búsqueda de componentes o indicadores del suelo capaces de informarnos de su evolución y recuperación. En este sentido, en el Capítulo 1 se estudió la respuesta de la glomalina a la temperatura. Para ello se llevaron a cabo quemas experimentales de laboratorio a seis temperaturas (180, 200, 250, 300, 400 y 500°C) en diferentes suelos de la provincia de Alicante. Para poder evaluar la utilidad de la glomalina como indicador de severidad del fuego y la información adicional que puede proporcionar con respecto a otros parámetros, también se analizó la respuesta de la materia orgánica y la repelencia al agua en el suelo. En total se analizaron 8 suelos representativos de la región, seleccionados principalmente en base a sus diferencias en textura; 3 arenosos, 4 limosos y 1 arcilloso. La respuesta del contenido de glomalina a la temperatura varió de unos suelos a otros, observándose comportamientos similares entre los suelos con texturas parecidas. Otras propiedades del suelo como la estabilidad de agregados y el contenido de materia orgánica, también influyeron significativamente en la respuesta a las diferentes temperaturas. Sin embargo, la respuesta de la materia orgánica a la temperatura fue muy similar entre los diferentes suelos. La repelencia al agua no apareció en ninguno de los suelos tras los diferentes tratamientos, salvo en aquellos que ya la presentaban en condiciones naturales, desapareciendo totalmente superados los 200°C. Los resultados indican que el uso combinado de diferentes parámetros del suelo, sensibles a las temperaturas, podría proporcionar información muy útil acerca de la severidad del incendio sobre el suelo. Los estudios de laboratorio bajo condiciones controladas son necesarios para poder entender mejor que es lo que sucede en campo, aunque evidentemente, los resultados nunca podrán ser 100% contrastables. Por ello, el siguiente paso fue analizar la respuesta de la glomalina tras el paso de un incendio forestal. En el Capítulo 2 se estudió la sensibilidad de la glomalina a los cambios producidos tras el paso del fuego bajo la influencia de dos tipos de vegetación (pinar y matorral). Los efectos inmediatos del fuego fueron estudiados en dos áreas diferentes: Gorga y Gata de Gorgos (ambas de la provincia de Alicante), mientras que los efectos a medio plazo se llevaron a cabo tan sólo en Gorga, para ello se instalaron parcelas que fueron monitorizadas trimestralmente durante un año. El contenido de glomalina en el suelo inmediatamente después del incendio tan sólo varió significativamente en las parcelas de matorral en la zona de Gorga, lo que es indicativo de una mayor severidad del incendio respecto al resto de parcelas. Los resultados del contenido de materia orgánica también mostraron una mayor severidad bajo matorral, esta vez en ambas zonas. La diferencia de los resultados sobre la severidad entre la materia orgánica y la glomalina pueden deberse a la respuesta a la temperatura de cada uno de los parámetros. Los efectos del fuego en la glomalina a medio plazo si que fueron evidentes en ambos tipos de parcelas. Los contenidos de glomalina en las parcelas control presentaron un comportamiento estacional muy variable, mientras que en las parcelas quemadas no variaron a lo largo del periodo estudiado. La falta de variabilidad puede atribuirse a una baja tasa de mineralización y producción nueva de glomalina. Por otro lado, la glomalina ha sido relacionada con la aparición de la repelencia al agua en el suelo, propiedad cuya aparición en un ecosistema semiárido como el del sureste peninsular, cobra especial relevancia. El suelo es el encargado del almacenamiento y distribución del agua, por lo que la presencia de repelencia al agua en su superficie condicionará el desarrollo de la cubierta vegetal y la actividad microbiológica, y por tanto todos los factores que dependen de ésta, como los ciclos biogeoquímicos, decisivos para el correcto funcionamiento del ecosistema en general. En este contexto, no es de extrañar la especial atención e importancia que en las últimas décadas ha recibido el estudio de la pérdida de afinidad por el agua (repelencia al agua), que bajo determinadas condiciones ambientales, manifiestan algunos suelos. La repelencia al agua es un fenómeno muy complejo cuya aparición puede estar ligada a un gran número de factores como: especie vegetal, materia orgánica, textura, pH, humedad, así como los incendios forestales etc. La repelencia es una propiedad muy compleja y difícil de estudiar con importantes repercusiones (negativas y positivas) a nivel ambiental. Estudiar las causas y las implicaciones ecológicas de su aparición en condiciones naturales, es crucial para poder entender mejor sus posibles efectos en la producción agrícola y en la recuperación vegetal tras un incendio forestal. Por ello, en el Capítulo 3 el objetivo principal fue el de analizar la implicación de una gran variedad de factores químicos y biológicos en el desarrollo de la repelencia al agua en condiciones naturales. En concreto se estudió: la influencia de la especie vegetal, el pH, la materia orgánica, el contenido total de lípidos, la glomalina, el micelio total y el ergosterol. En este caso la textura no fue considerada como factor, ya que todas las muestras procedían de la misma área y este factor ya ha sido ampliamente estudiado. De todos los parámetros analizados, la calidad de la materia orgánica, estudiada a través del contenido total de lípidos, fue el principal factor involucrado en la aparición de la repelencia al agua. Casi todas las correlaciones encontradas entre la repelencia y el resto de parámetros, entre ellos la glomalina, fueron debidas a la relación indirecta de estos con la materia orgánica. En el caso del pino, también destacó la influencia de la actividad de los hongos. Relación que podría deberse a la composición de la materia orgánica (cantidad y tipo de compuestos hidrofóbicos concretamente), ya que estos tienen un papel muy importante en la descomposición de la materia orgánica más recalcitrante. Las conclusiones de este trabajo dieron lugar a plantearnos la siguiente cuestión ¿cuál es la relación entre la composición de la comunidad microbiológica y la repelencia al agua? Pregunta que tratamos de resolver en el Capítulo 4, donde analizamos la composición de la comunidad microbiana del suelo bajo la influencia de diferentes tipos de vegetación y persistencia de repelencia al agua. Los resultados revelaron una fuerte relación entre composición de la comunidad microbiana y la persistencia de la repelencia al agua en el suelo. La acumulación de compuestos hidrofóbicos (más difíciles de degradar) y los cambios que esto conlleva (como humedad y pH) estaría causando cambios en la composición microbiana, debido al papel de estos en la mineralización de la materia orgánica. La proporción biomasa microbiana/materia orgánica fue menor en las muestras hidrofóbicas, indicando un desequilibrio entre el aumento de microorganismos con el incremento de materia orgánica (y por tanto en compuestos hidrofóbicos). La presencia y persistencia de estos compuestos en el suelo depende en parte, de la presencia de microorganismos en el suelo capaces de degradarlos. En este sentido, las actinobacterias fueron el grupo funcional más directamente relacionado con la repelencia al agua, y por tanto en la degradación de los compuestos hidrofóbicos.

Soils are essential for life, so understanding how they work and respond to environmental disturbances is crucial to carrying out a proper maintenance and use of them. The peculiarities of the Mediterranean climate, characterized by a very hot and dry summer season, are the reason why forest fires and water use have been of special interest in the last decades in the southeast of Spain. In this PhD thesis, both issues have been addressed through the study of a soil component, glomalin (a glycoprotein produced by arbuscular mycorrhizal fungi), which get into the ground when hyphae die and decompose. This glycoprotein is being widely studied due to its contribution to soil carbon and nitrogen storage, its role in soil structure (through the formation of aggregates), and the sequestration of potentially toxic soil elements among others. It is also known for its sensitivity to perturbations such as changes in land management. In concrete, in this PhD thesis, glomalin has been studied as a soil component that can provide information about the status of the soil after a forest fire, and as a possible factor involved in the development of soil water repellency, a phenomenon which can occur under natural conditions and which is also very common as a consequence of wildfires. The general objective of this PhD thesis, "Sensitivity of glomalina to fire effects on soil and its relationship with water repellency in Mediterranean forest soils”, is to study the effects of fires on glomalin stocks, as well as the factors involved in the appearance of water repellency and its consequences on the microbiological community in Mediterranean forest soils. The thesis is structured in four chapters with journal format. All chapters have been published as articles in international impact journals such as "Land Degradation and Development" (Chapter 1), "Science of the Total Environment” (Chapter 2), "Geoderma" (Chapter 3) and "Journal of Hydrology and Hydromechanics" (Chapter 4). Fire is a natural ecological factor, which was a phenomenon long before human existence. In fact, fire plays an important role in the maintenance of the structure and functionality of the ecosystems. Unfortunately, in the last decades, certain human factors, such as agricultural abandonment and fire suppression policies among others, have provoked a change in the fire regime and intensity.Soil is a basic component of the forest ecosystem and the remaining components depend on it. The immediate effect of heat and post-fire conditions cause physical, chemical and biological changes in it. Depending on certain factors and the environmental conditions, these changes can last for years. Therefore, an evaluation of soil health after a fire is essential for its proper conservation and recovery. In consequence, finding components or soil indicators able to inform about soil evolution and recovery after a wildfire is of major importance. In this regard, in Chapter 1, glomalin response to temperature was studied. To achieve this, eight different soils from Alicante province were burned under laboratory conditions at six temperatures (180, 200, 250, 300, 400 and 500°C). Soil organic matter and soil water repellency (commonly used as fire severity indicators) response to temperature was also analysed to evaluate the usefulness of glomalin as an indicator of fire severity. Soils analysed were mainly selected on the basis of soil texture; 3 sandy soils, 4 loam soils and 1 clay soil. Glomalin content response to temperature was different between soils. Response to temperature was similar between soils with similar textures. Other soil properties such as aggregate stability and organic matter content also influenced the response of glomalin content to different temperatures. However, the response of organic matter to temperature was very similar between different soils. Water repellency did not appear in any of the soils after the different treatments, except for those that were already hydrophobic in natural conditions. Soil water repellency completely disappeared at over 200°C. The combined use of different sensitive soil parameters to temperatures could provide very useful information about soil fire severity. Burning experiments under laboratory conditions are needed to study the direct effects of temperatura on soil properties, although field and laboratory conditions will not be exactly the same. Therefore, the next step was to analyse the response of the glomalin after a wildfire. In Chapter 2, the sensitivity of glomalin to fire effects on soil under the influence of two vegetal species (pine vs shrubs) was examined. Immediate effects of fire were studied in two different areas: Gorga and Gata de Gorgos (both located in Alicante province), while medium-term effects were only studied in Gorga. Different plots were installed to be monitored quarterly during a year. Glomalin content immediately after the fire only significantly changed in shrub plots in Gorga, so fire severity was higher in those plots. The results of organic matter also showed a higher fire severity in shrub plots, in this case in both study sites. The different results observed between glomalin and organic material response to fire could be due to the different response to temperature between parameters. Medium-term fire effects in glomalin content were observed in both types of plots. Glomalin contents in the control plots were variable across the year, while burned plots glomalin content did not change during the same period of study. The lack of variability could be due to a low rate of both glomalin production and mineralization. Furthermore, glomalin has been considered as a possible factor involved in the development of soil water repellency. The observation of this phenomenon is of special relevance in a semiarid area, like the Southeast of Spain. Soil is responsible for water storage and distribution. The presence of surface soil water repellency will limit vegetation cover growth and microbiological activity, and therefore all the factors that depend on it, such as biogeochemical cycles, which are crucial for the proper functioning of the ecosystems. Thus, it is not surprising that soil water repellency has received special attention in the last decades. Water repellency is a very complex phenomenon whose appearance can be linked to many factors such as plant species, organic matter, texture, pH, moisture, forest fires etc. It is a difficult property to study and has important environmental implications (positive and negative). Studying its causes and ecological implications is crucial to understanding the real implications for agricultural production and vegetation recovery after a wildfire. Therefore, the main objective of Chapter 3 was to find out which factors are the most relevant in the development of soil water repellency. A large quantity of chemical and biological factors were studied, in concrete, plant species influence, pH, organic matter, total lipid content, glomalin, total mycelium content and ergosterol were analysed. Texture was not considered as a factor since all samples belong to the same area and this factor has been extensively studied. The quality of soil organic matter, in concrete extractable lipid content, was the major responsible factor in soil water repellency. In general, correlations between soil water repellency persistence and other parameters, including glomalin, were related to soil organic matter content. However, fungal activity was also a significant factor in the particular case of pine samples. Fungi have a special role in the mineralization of recalcitrant compounds, so quality and quantity (amount and type of hydrophobic compounds) could be the main reasons for the correlation found. The conclusions of this study led us to ask the following question: what is the relationship between soil microbial community composition and soil water repellency persistence? Therefore, we tried to answer that question in Charpter 4, where we studied, the composition of the soil microbial community under the influence of different plant species and persistence of water repellency. The results revealed a strong relationship between the microbial community composition and persistence of the soil water repellency. Accumulation of hydrophobic compounds (more difficult to degrade) and small differences in soil properties (like moisture and pH) may be causing changes in microbial composition, due to their role in the mineralization of samples. This indicates an imbalance between growth of microorganisms and organic matter content (and therefore hydrophobic compounds) input. The presence and persistence of these compounds in soil partially depends on the presence of soil microorganisms capable of degrading them. In this sense, the functional group actinobacteria were the most directly related to water repellency, and therefore in the degradation of hydrophobic compounds.