Ecosystem services and scavengers: ecological and socio-cultural assessment

Abstract

The relationship between biodiversity and ecosystem functioning in supporting human well-being through the provision of ecosystem services is broadly recognized. In recent decades, there has been an increase in the research on the crucial role of carrion and scavengers in ecosystem functioning. Vertebrate scavengers are providers of multiple ecosystem services such as nutrient cycling, disease and pest control, and recreational services such as ecotourism. Nevertheless, obligate scavengers (i.e., vultures) and many large facultative scavengers (e.g., apex predators) constitute one of the most threatened functional group worldwide. Interestingly, Spain still holds a relatively healthy population of vultures and a wide array of facultative scavengers. Thus, Spain becomes one of the main responsibles for the conservation of European scavengers. This thesis focuses on the ecosystem services provided by vertebrate scavengers in Spain from a social-ecological perspective. Specifically, this thesis aims: i) to review the state of the art on the research on carrion, scavenging and associated ecosystem functions and services, social perceptions and attitudes toward scavengers, as well as indigenous and local knowledge (ILK) on carrion and scavenging (Chapter 1); ii) to spatially quantify the greenhouse gases (GHG) emitted by supplanting the natural removal of livestock carcasses by scavengers through the artificial carcass collection and transport from extensive farms to processing plants (Chapter 2); iii) assess the conservation and environmental consequences of the protection areas for the feeding of necrophagous species of European interest (PAFs) in Spain (Chapter 3); iv) to examine farmer perceptions of the ecosystem services provided by scavenging vertebrates in Spain (Chapter 4); v) to evaluate the similarities and contradictions between ILK and scientific knowledge (SK) regarding the scavenging service provided by vertebrates in extensive livestock farming systems (Chapter 5); and vi) to discuss the main results of the previous chapters, with special emphasis on the conservation implications and future perspectives (Chapter 6). Chapter 1 presents an overview of the main research topics addressed through the rest of the thesis. This introductory chapter revealed that the ecosystem function and services provided by scavengers have been scarcely studied until very recently. Moreover, research on social perceptions and attitudes towards scavengers, as well as indigenous and local knowledge on carrion and scavenging, remains virtually unexplored. In Chapter 2, we assessed the novel source of GHG emissions emerged following the implementation of a controversial European sanitary regulation (EC 1774/2002). After the mad cow crisis in Europe, the sanitary regulation required the collection of livestock carcasses from farms and their transformation or destruction in authorized plants. This situation had not only negative impacts on the conservation of scavengers but it also generated an unprecedented source of GHG emissions through the artificial elimination of livestock carcasses. To spatially calculate the GHG emissions, first, peninsular Spain was divided into 10 x 10 km UTM grids and the carcasses biomass generated per year was estimated for each grid. Second, we calculated the distance covered by trucks in the transport of carcasses from the center of each grid to intermediate and/or processing plants. Third, the GHG emissions associated with the transport of livestock carcasses were estimated according to the Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC) methodology. In addition, information from the National Biodiversity Inventory was used to analyze the relationship between the estimated GHG emissions with the distance from the center of each grid to the nearest breeding site of the four Spanish species of vultures, and with vulture richness per grid. Results showed that supplanting the natural removal of dead extensive livestock by scavengers with carcass collection and transport to intermediate and processing plants meant the emission of 77,344 metric tons of CO2 equivalent to the atmosphere per year, in addition to annual payments of ca. $50 million to insurance companies. Paradoxically, the areas with the highest levels of GHG emissions coincided with areas holding the highest densities of vultures. Thus, findings from this chapter support the return to a traditional and natural scenario in which scavengers freely remove livestock carcasses.In Chapter 3, the network of protection areas for the feeding of necrophagous species of European interest (PAFs) was evaluated. In Europe, in an attempt to mitigate the negative impacts of the abovementioned, restrictive sanitary regulation (EC 1774/2002), a new regulation was approved (EC 142/2011) to allow farmers to leave the carcasses of extensive livestock within PAFs. To evaluate the Spanish PAFs network, first, all the Spanish autonomous communities were contacted to gather information about the characteristics of the PAFs. Second, we calculated the extensive livestock carrion biomass available inside PAFs. Third, data from the National Biodiversity Inventory were used to quantify the percentage of breeding distribution of the targeted and non-targeted scavenger species as well as the threatened and non-threatened species falling within PAFs. Fourth, we calculated the overlap between PAFs and the home range of 71 GPS-tracked vultures of four species, determining the use of the different administrative units by individuals and populations. Additionally, published studies on the home range of GPS-marked vultures in Spain were reviewed. Fifth, the potential savings in GHG emissions associated with the transport of livestock carcasses in relation to the pre-PAF scenario were estimated. The results displayed that the majority of the autonomous communities established PAFs in their territories, although the design criteria were variable. The extensive livestock carrion biomass potentially available for scavengers within PAFs was 33,474 tons per year, which represented 35% of the annual extensive livestock biomass generated in peninsular Spain. The breeding distribution of the targeted species was better represented within PAFs than that of the non-targeted species. Similarly, breeding distribution of threatened species was better represented than the one of non-threatened species. The overlap between PAFs and the home range of GPS-tracked vulture populations ranged between 63% and 100%, whereas at the individual level, it ranged between 21% and 100%. The home area of these and other populations of GPS-marked vultures in peninsular Spain covered 3–14 autonomous communities and 1–4 countries. At the individual level, vultures used an average of 3.4 autonomous communities and 1.5 countries. The implementation of the PAF network implied a potential reduction of ca. 56% of GHG emissions compared to the previous scenario. Thus, the implementation of PAFs was potentially an important improvement compared to the previous scenario. However, the new regulation could be improved by considering the overall distribution of additional scavenger species and by supra-regional and supra-national coordination and management.In Chapter 4, the farmer perceptions about the ecosystem services provided by vertebrate scavenger in Spain were assessed. To do this, 276 face-to-face surveys with farmers in 7 large extensive livestock systems were conducted. The findings indicated that the scavenging service (i.e., carrion consumption) was perceived by farmers as the most important service provided by scavengers. Interestingly, a "Dr. Jekyll and Mr. Hyde" paradox was detected, since the same species and species within the same guild can be dually perceived as beneficial or harmful depending on their consideration as primarily as scavengers or predators, respectively. Vultures were perceived by farmers as the most beneficial taxonomic group, followed by other raptors, non-raptor birds, and mammals. Farmers perceived the importance of scavengers as providers of ecosystem services when species had a more restricted distribution and their populations were perceived as declining. By contrast, farmers perceived that the provision of scavenging services increased with broader scavenger distributions. Moreover, in the scavenger communities with higher functional diversity, farmers perceived a higher capacity of the scavenger guild to provide ecosystem services. Farmers performing traditional livestock practices such as transhumance and the abandonment of livestock carcasses in the field had higher knowledge on scavengers and positive perception of them. In contrast, farmers having a higher livestock numbers, whether there were any attacks on livestock by scavengers, and having carcass removal insurance in the past, showed more negative perceptions of scavengers. In general, results from this chapter support the implementation of conservation policies in Europe that favor traditional extensive farming systems and strengthen the link between farmers and scavengers. In Chapter 5, we examined the similarities and contradictions between shepherds’ ILK and SK on the scavenging service provided by the vertebrate scavengers in Spain. To do so, 73 face-to-face surveys with livestock farmers of 2 extensive livestock systems were conducted. In addition, we carried out the monitoring of the consumption of 45 livestock carcasses by scavengers with camera traps. The level of consistency between the two knowledge systems was evaluated for three categories of shepherds’ age and experience and at different levels of ecological organization (i.e., species and community). Overall, a high consistency between ILK and SK was found, particularly at the species level, which was also consistent over the range of shepherd ages and experience. At the species level, the scavengers’ occurrence at carcasses observed by shepherds was highly correlated with the occurrence calculated from camera traps in both study areas. Likewise, the shepherds’ consideration of each species as provider of the scavenging service and the carrion biomass consumed by the species calculated from camera traps were also highly related in both study areas. At the community level, no differences were found between ILK and SK regarding the mean detection time of carcasses by scavengers, whereas there were differences in the mean consumption time of carcasses, being lower for ILK than the calculated with trap cameras. In general, these results support the integration of ILK and SK into the management strategies of vertebrate scavengers. Finally, Chapter 6 discusses the main results obtained in the previous chapters, including conservation and policy implications, limitations and caveats, and future perspectives. Overall, through addressing some important gaps regarding carrion, scavenging and associated ecosystem services, as well as social perceptions and ILK on vertebrate scavengers in Spain from a social-ecological perspective, this thesis emphasizes the need to i) link sanitary and environmental policies, ii) support the implementation of policies that favor traditional extensive farming systems, and iii) integrate ILK and SK into the conservation strategies of vertebrate scavengers.

La relación entre biodiversidad, funcionamiento de los ecosistemas y bienestar humano a través de la provisión de servicios ecosistémicos es ampliamente reconocida. En las últimas décadas, ha aumentado notablemente la investigación sobre el papel crucial de la carroña y los carroñeros en el funcionamiento de los ecosistemas. Los carroñeros vertebrados son proveedores de múltiples servicios ecosistémicos tales como el ciclo de nutrientes, el control de plagas y enfermedades, y servicios recreativos como el ecoturismo. Sin embargo, los carroñeros estrictos (i.e., los buitres) y muchos carroñeros facultativos (e.g., los grandes depredadores) constituyen uno de los grupos funcionales más amenazados en todo el mundo. De manera interesante, España todavía posee una población relativamente sana de buitres y una amplia diversidad de carroñeros facultativos. Por lo tanto, España se convierte en uno de los principales responsables de la conservación de los carroñeros europeos. Esta tesis se centra en los servicios ecosistémicos que proporcionan los carroñeros vertebrados en España, desde una perspectiva socio-ecológica. Específicamente, esta tesis pretende: i) revisar el estado del arte en la investigación sobre carroña, funciones y servicios ecosistémicos asociados al consumo de carroña, percepciones sociales y actitudes hacia los carroñeros, así como el conocimiento indígena y local (CIL) sobre los procesos relacionados con el consumo de carroña. (Capítulo 1); ii) cuantificar espacialmente los gases de efecto invernadero (GEI) emitidos al suplantar la eliminación natural de los cadáveres de ganado por los carroñeros a través de la recogida y el transporte artificial de los cadáveres desde las explotaciones ganaderas en extensivo hasta las plantas de transformación (Capítulo 2); iii) evaluar las consecuencias de conservación y ambientales de las zonas de protección para la alimentación de especies necrófagas de interés comunitario (ZPAEN) en España (Capítulo 3); iv) examinar las percepciones de los ganaderos y ganaderas sobre los servicios ecosistémicos proporcionados por los carroñeros vertebrados en España (Capítulo 4); v) evaluar las similitudes y contradicciones entre el CIL y el conocimiento científico (CC) con respecto al servicio de consumo de carroña proporcionado por los carroñeros vertebrados en los sistemas ganaderos en extensivo (Capítulo 5); y vi) discutir los principales resultados de los capítulos anteriores, con especial énfasis en las implicaciones para la conservación y las perspectivas futuras (Capítulo 6). El Capítulo 1 presenta una descripción general de los principales temas de investigación abordados en el resto de la tesis. Este capítulo introductorio reveló que las funciones y los servicios proporcionados por los carroñeros han sido poco estudiados hasta hace muy poco. Por otra parte, la investigación sobre las percepciones sociales y las actitudes hacia los carroñeros, así como el CIL sobre los procesos relacionados con el consumo de carroña, permanece prácticamente inexplorada. En el Capítulo 2, se evaluó una nueva fuente de emisiones de GEI surgida tras la implementación de una controvertida regulación sanitaria europea (CE 1774/2002). Después de la crisis de las vacas locas en Europa, una regulación sanitaria exigía que los cadáveres de ganado se recogieran de las explotaciones ganaderas y se transformaran o destruyeran en plantas autorizadas. Esta situación no solo tuvo impactos negativos en la conservación de los carroñeros, sino que también generó una fuente sin precedentes de emisiones de GEI a través de la eliminación artificial de los cadáveres de ganado. Para calcular espacialmente las emisiones de GEI, primero, se dividió la España peninsular en cuadrículas UTM de 10 x 10 km y, para cada una, se estimó la biomasa de cadáveres generados por año. En segundo lugar, se calculó la distancia recorrida por los camiones en el transporte de los cadáveres desde el centro de cada cuadrícula hasta las plantas intermedias y/o de transformación. En tercer lugar, se calcularon las emisiones de GEI asociadas con el transporte de los cadáveres de ganado según la metodología del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (IPCC). Además, se utilizó información del Inventario Nacional de Biodiversidad para analizar la relación entre las emisiones estimadas de GEI y la distancia desde el centro de cada cuadrícula hasta el sitio de cría más cercano de las cuatro especies de buitres españoles, y con la riqueza de buitres por cuadrícula. Los resultados mostraron que suplantar la eliminación natural del ganado en extensivo muerto por los carroñeros con la recogida y el transporte de los cadáveres a plantas intermedias y de transformación supuso la emisión de 77.344 toneladas métricas de CO2 equivalente a la atmósfera por año, además de pagos anuales de alrededor de 40 millones de euros a compañías de seguros. Paradójicamente, las áreas con los niveles más altos de emisiones de GEI coincidieron con las áreas con mayor abundancia de buitres. En consecuencia, los hallazgos de este capítulo apoyan el retorno al escenario tradicional y natural en el que los carroñeros eliminan libremente los cadáveres de ganado. En el Capítulo 3, se evaluó la red de zonas de protección para la alimentación de especies necrófagas de interés comunitario (i.e., ZPAEN). En Europa, como un intento de mitigar los impactos negativos de la restrictiva regulación sanitaria antes mencionada (CE 1774/2002), se aprobó una nueva regulación (CE 142/2011) para permitir a los ganaderos dejar los cadáveres de ganado en extensivo dentro de las ZPAEN. Para evaluar la red española de ZPAEN, primero se contactó con todas las comunidades autónomas para recabar información sobre sus ZPAEN. En segundo lugar, se calculó la biomasa de carroña de ganado en extensivo disponible dentro de las ZPAEN. En tercer lugar, se utilizaron datos del Inventario Nacional de Biodiversidad para cuantificar el porcentaje del área de distribución de la población reproductora de las especies carroñeras objetivo y no-objetivo, así como de las especies amenazadas y no amenazadas incluido en las ZPAEN. En cuarto lugar, se analizó la superposición entre las ZPAEN y el área de campeo de 71 buitres de cuatro especies seguidos vía GPS, determinando el uso de las diferentes unidades administrativas por individuos y poblaciones. Además, se revisaron los estudios publicados sobre el área de campeo de buitres seguidos por GPS en España. En quinto lugar, se estimaron los ahorros potenciales en emisiones de GEI asociadas con el transporte de los cadáveres de ganado en relación con el escenario pre-ZPAEN. Los resultados mostraron que la mayoría de las comunidades autónomas establecieron las ZPAEN en sus territorios, aunque los criterios de diseño fueron variables. La biomasa de carroña de ganado en extensivo potencialmente disponible para los carroñeros dentro de las ZPAEN fue de 33.474 toneladas por año, lo que representó el 35% de la biomasa anual generada en la España peninsular. El área de distribución de las especies objetivo estuvo mejor representada en las ZPAEN que el de las especies no-objetivo. De manera similar, el área de distribución de las especies amenazadas estaba mejor representado que el de las especies no amenazadas. La superposición entre las ZPAEN y el área de campeo de las poblaciones de buitres seguidos vía GPS osciló entre un 63% y 100%, mientras que a nivel de individuo varió entre el 21% y 100%. El área de campeo de estas y otras poblaciones de buitres seguidos por GPS en la España peninsular abarcó de 3 a 14 comunidades autónomas y de 1 a 4 países. A nivel de individuo, los buitres utilizaron un promedio de 3,4 comunidades autónomas y 1,5 países. La implementación de la red ZPAEN supuso una reducción potencial de alrededor del 56% de las emisiones de GEI en comparación con el escenario anterior. Por lo tanto, la implementación de las ZPAEN significó una mejora potencial importante en comparación con el escenario anterior. Sin embargo, la nueva regulación podría mejorarse si se considera todo el área de distribución de especies carroñeras adicionales y una coordinación y gestión a escalas suprarregional y supranacional. En el Capítulo 4, se evaluaron las percepciones de los ganaderos sobre los servicios ecosistémicos proporcionados por los carroñeros vertebrados en España. Para ello, se realizaron 276 encuestas cara a cara con ganaderos en 7 grandes sistemas ganaderos en extensivo. Los resultados indicaron que el servicio de consumo de carroña fue percibido por los ganaderos como el servicio más importante proporcionado por los carroñeros. Curiosamente, se detectó una paradoja del "Dr. Jekyll y Mr. Hyde", ya que las mismas especies y especies dentro del mismo gremio pueden ser percibidas doblemente como beneficiosas o dañinas dependiendo de si son consideradas principalmente como carroñeros o depredadores, respectivamente. Los buitres fueron percibidos por los ganaderos como el grupo taxonómico más beneficioso, seguidos de otras rapaces, aves no rapaces y mamíferos. Los ganaderos percibieron la importancia de los carroñeros como proveedores de servicios ecosistémicos cuando las especies tenían una distribución más restringida y su población se percibía como decreciente. Por el contrario, los ganaderos percibieron que la provisión del servicio de consumo de carroña aumentó con distribuciones más amplias de los carroñeros. Además, en las comunidades de carroñeros con mayor diversidad funcional, los ganaderos percibieron una mayor capacidad del gremio de carroñeros para proporcionar servicios ecosistémicos. Los ganaderos que realizan prácticas ganaderas tradicionales, como la trashumancia y el abandono de los cadáveres de ganado en el campo, tienen un mayor conocimiento de los carroñeros y una percepción positiva de ellos. Por el contrario, los ganaderos que tienen un mayor número de cabezas de ganado, que habían sufrido algún ataque al ganado por parte de carroñeros y que hayan tenido contratado un seguro de retirada de cadáveres en el pasado, mostraron percepciones más negativas de los carroñeros. En general, los resultados de este capítulo apoyan la implementación de políticas de conservación en Europa que favorezcan los sistemas ganaderos tradicionales en extensivo y fortalezcan el vínculo entre los ganaderos y los carroñeros. En el Capítulo 5, se examinaron las similitudes y contradicciones entre el CIL de los pastores y el CC respecto al servicio de consumo de carroña proporcionado por los carroñeros vertebrados en España. Para ello, se realizaron 73 encuestas cara a cara con los pastores de dos sistemas ganaderos en extensivo. Además, se llevó a cabo el monitoreo del consumo de 45 cadáveres de ganado por los carroñeros con cámaras trampa. El nivel de consistencia entre los dos sistemas de conocimiento se evaluó para tres categorías de edad y experiencia de los pastores y en diferentes niveles de organización ecológica (i.e., especies y comunidad). En general, se encontró una alta consistencia entre el CIL y el CC, particularmente a nivel de especie, que también fue consistente en el rango de edades y experiencia de los pastores evaluado. A nivel de especie, las frecuencias de aparición de los carroñeros en los cadáveres observadas por los pastores y calculadas a partir de las cámaras trampa estaban altamente correlacionadas en ambas áreas de estudio. Del mismo modo, la consideración de los pastores de cada especie como proveedoras del servicio de consumo de carroña y la biomasa de carroña consumida por cada especie calculada usando cámaras trampa también estaban muy relacionadas en ambas áreas de estudio. A nivel de comunidad, no se encontraron diferencias entre el CIL y el CC con respecto al tiempo medio de detección de los cadáveres por los carroñeros, mientras que hubo diferencias en el tiempo medio de consumo de los cadáveres, siendo más bajo para el CIL que el calculado con cámaras trampa. En general, estos resultados apoyan la integración del CIL y el CC en las estrategias de gestión de los carroñeros vertebrados. Finalmente, el Capítulo 6 discute los principales resultados obtenidos en los capítulos anteriores, incluidas las implicaciones de conservación y políticas, las limitaciones y advertencias, y las perspectivas futuras. En general, al abordar algunas lagunas importantes con respecto a la carroña y los servicios ecosistémicos asociados al consumo de carroña, así como las percepciones sociales y el CIL sobre los carroñeros vertebrados en España desde una perspectiva socio-ecológica, esta tesis enfatiza la necesidad de i) vincular políticas sanitarias y ambientales, ii) apoyar la implementación de políticas que favorezcan los sistemas ganaderos tradicionales en extensivo, e iii) integrar el CIL y el CC en las estrategias de conservación de los carroñeros vertebrados.