Scavenger assemblages in the Neotropics: ecological and behavioral patterns

Abstract

Understanding the processes that allow several species depending on the same resource to coexist are fundamental in the maintenance of biodiversity, ultimately affecting ecosystem functions, and being a key issue in community ecology. The non-random structure of natural communities is driven by multiple biological, ecological, and evolutionary forces, and can be described by habitat utilization, resource availability, and the activity and interactions of the organisms that compose them. These interactions can be antagonistic (e.g., competition) or facilitative (e.g., mutualistic plant-pollinator). However, not all species within a network play the same ecological role or perform it with the same importance, since they will have different ecological traits. Competition between species that coexist within the same guild is particularly interesting because the similarity of their ecological niches increases competition strength. However, positive co-occurrence patterns within guilds may also emerge from facilitation processes, reducing competition and playing an important role in community structure. Carrion is an ephemeral and unpredictable resource in time and space. These characteristics allow a multitude of species to feed on the resource, even forming temporary mixed aggregations with high levels of competitive and facilitative interactions. Such dynamics make scavenger systems an ideal model for studying positive and negative processes across scales using diverse methodological approaches. This thesis focuses on describing the ecological factors and behavioral patterns that govern a scavenger community in the Neotropics, by the placement and monitoring of two carcass sizes in the field by using camera-trapping. Specifically this thesis aims to assess the following objectives: describe for the first time the scavenger community and identify the factors affecting scavenging efficiency in the Brazilian Cerrado (Chapter 3); infer interspecific processes of competition and facilitation through the study of species co-occurrence patterns in this Neotropical guild (Chapter 4); analyze possible information transmission cascades within this Neotropical scavenger community (Chapter 5); and determine factors driving temporal dynamics of scavenging successions (Chapter 6). In Chapter 3, we describe the vertebrate scavenger community composition of the Brazilian Cerrado, a biodiversity hotspot. In addition, we analyzed the effects of vegetation cover, time of carcass placement and carcass weight, on different variables related to community composition and efficiency. We documented a total of 19 vertebrate scavenging species, four species of vultures and 15 facultative scavengers. Carcass size was the most important factor affecting the scavenger assemblage and consumption patterns, while we did not find an effect of habitat or timing of carrion placement on scavenging patterns. The results show a highly diverse and efficient scavenging vertebrate community in the Brazilian Cerrado, and the need to preserve them in the face of the significant habitat transformations suffered by this biodiversity hotspot. In Chapter 4, we analyzed patterns of spatial and temporal co-occurrence between species, both qualitatively and quantitatively, and determined the activity patterns of the different scavenger species. Our results show complex competitive and facilitative relationships among scavenging species in the Brazilian Cerrado that are influenced by carcass size, and change depending on the spatial and temporal scale at which they are analyzed. The scavenger assemblages that consumed large and small carcasses were different, evidencing resource partitioning between obligate and facultative scavengers. Furthermore, as an alternative to reduce competition levels, most species showed differences in their scavenging patterns, in addition to a strong temporal segregation during carcass consumption. Regarding New World vultures, our results suggest a strong interference competition between species with clear differences in their ecological traits (e.g., size, social behavior). However, we also found evidence of facilitation processes between vulture species in the location and access to the interior of the carcasses. Our findings highlight the role of obligate scavengers both in competition and facilitation processes in this vertebrate scavenger community. To clarify the processes that result in associations between vulture species with different foraging efficiencies, in Chapter 5, we apply a survival-modelling strategy to determine the transmission of social information among different species during carrion location. The use of different senses (smell and sight) within this guild facilitates carcass location through the transmission of social information between species with different carrion foraging efficiencies. Vultures with a highly developed sense of smell play a key role in this process, as they are the first ones to arrive at the carcasses and their presence seems to serve as a visual cue for other species to locate the resource. Our study supports the local enhancement hypothesis within scavengers, whereby individuals locate carcasses by following foraging heterospecifics, also suggesting the importance of the sense of smell in the maintenance of the community structure. In Chapter 6, we perform the first in-depth analysis of the factors driving temporal dynamics of scavenging successions by using interspecific aggressions as a behavioral proxy of competition intensity. The results show that resource availability shapes behavioral interactions between species. Furthermore, facilitation was related to moments of higher tolerance (i.e., lower aggressiveness), thus reducing competition intensity and affecting community structure and dynamics. Our study highlights the importance of monitoring behaviors that are directly transferable to community function (e.g., those related to foraging and resource consumption), also considering the dynamics of succession over time. This novel framework evidences complex ephemeral successional processes characterized by a fluctuation in facilitation and competition intensity during the consumption of an unpredictable resource linked to key ecosystem processes. Finally, the general discussion (Chapter 7) addresses the implications of the findings obtained in the previous chapters, its contribution to the study of communities from a general perspective, and for scavenger assemblages, including conservation implications. Furthermore, we examine the limitations identified and outline avenues for future research aimed at comprehending the determinants of the balance between positive and negative processes among coexisting species.

Comprender los procesos que permiten la coexistencia de varias especies que dependen de un mismo recurso es fundamental para el mantenimiento de la biodiversidad, lo que en última instancia afecta a las funciones ecosistémicas, siendo una cuestión clave en la ecología de comunidades. La estructura no aleatoria de las comunidades está impulsada por múltiples fuerzas biológicas, ecológicas y evolutivas, pudiendo describirse mediante la utilización del hábitat, la disponibilidad de recursos y la actividad e interacciones de los organismos que las componen. Estas interacciones pueden ser antagónicas (por ejemplo, competencia) o positivas (por ejemplo, mutualismo planta-polinizador). Sin embargo, no todas las especies de una red desempeñan el mismo papel ecológico, ni lo hacen con la misma importancia, ya que pueden tener rasgos ecológicos diferentes. La competencia entre especies que coexisten dentro del mismo gremio es especialmente interesante porque cuanto más similares son sus nichos ecológicos mayor es la competencia. Sin embargo, los patrones positivos de co-ocurrencia dentro de los gremios también pueden ser debidos a procesos de facilitación, reduciendo la competencia y desempeñando un papel fundamental en la estructura de la comunidad. La carroña es un recurso efímero e impredecible en el tiempo y el espacio. Estas características permiten que multitud de especies se alimenten de este recurso, llegando a formar agregaciones mixtas temporales con altos niveles de interacciones competitivas y de facilitación. Estas dinámicas hacen de los sistemas carroñeros un modelo ideal para estudiar procesos positivos y negativos a distintas escalas, y utilizando diversos enfoques metodológicos. Esta tesis se centra en describir los factores ecológicos y patrones de comportamiento que gobiernan una comunidad de carroñeros en el Neotrópico, mediante la colocación y seguimiento de carroñas de dos tamaños en el campo mediate fototrampeo. En concreto, esta tesis pretende evaluar los siguientes objetivos: describir por primera vez la comunidad de carroñeros e identificar los factores que afectan a la eficiencia carroñera en el Cerrado brasileño (Capítulo 3); inferir procesos interespecíficos de competencia y facilitación a través del estudio de los patrones de co-ocurrencia de especies en este gremio neotropical (Capítulo 4); analizar posibles cascadas de transmisión de información dentro de esta comunidad de carroñeros (Capítulo 5); y determinar los factores que impulsan la dinámica temporal de las sucesiones carroñeras (Capítulo 6). En el Capítulo 3 describimos la composición de la comunidad de vertebrados carroñeros del Cerrado brasileño, un punto caliente de biodiversidad. Además, analizamos los efectos de la cobertura vegetal, el momento de colocación de la carroña y su peso, sobre diferentes variables relacionadas con la composición y eficiencia de la comunidad. Documentamos un total de 19 especies de vertebrados carroñeros, cuatro especies de buitres y 15 carroñeros facultativos. El tamaño de las carroñas fue el factor más importante que afectó a la composición de la comunidad de carroñeros y a los patrones de consumo, mientras que no se observó ningún efecto del hábitat o del momento de la deposición de la carroña. Los resultados muestran una comunidad de vertebrados carroñeros altamente diversa y eficiente en el Cerrado brasileño, y la necesidad de preservarlos frente a las significativas transformaciones del hábitat que se están dando en este punto caliente de biodiversidad. En el Capítulo 4, analizamos los patrones de co-ocurrencia espacial y temporal entre especies, tanto cualitativa como cuantitativamente, y determinamos los patrones de actividad de las diferentes especies carroñeras. Nuestros resultados muestran complejas relaciones competitivas y facilitadoras entre las especies carroñeras en el Cerrado brasileño que están influenciadas por el tamaño de la carroña, y cambian dependiendo de la escala espacial y temporal a la que se analicen. Los grupos de carroñeros que consumieron carroñas grandes y pequeñas fueron diferentes, evidenciando la partición de recursos entre carroñeros obligados y facultativos. Además, como alternativa para reducir los niveles de competencia, la mayoría de las especies mostraron diferencias en sus patrones de actividad, además de una fuerte segregación temporal durante el consumo de la carroña. En cuanto a los buitres del Nuevo Mundo, nuestros resultados sugieren una fuerte competencia por interferencia entre especies, con claras diferencias en base a sus rasgos ecológicos (p. ej., tamaño, comportamiento social). Sin embargo, también encontramos evidencias de procesos de facilitación entre especies de buitres en la localización y acceso al interior de las carroñas. Nuestros hallazgos destacan el papel de los carroñeros obligados tanto en los procesos de competencia como de facilitación en esta comunidad de vertebrados carroñeros. Para entender los procesos que dan lugar a asociaciones entre especies de buitres con distintas eficiencias de búsqueda de alimento, en el Capítulo 5 aplicamos una estrategia de modelado de supervivencia para determinar la transmisión de información social entre distintas especies durante la localización de la carroña. El uso de diferentes sentidos (olfato y vista) dentro de este gremio facilita la localización de las carroñas mediante la transmisión de información social entre especies con diferentes eficiencias de forrajeo. Los buitres con un sentido del olfato muy desarrollado desempeñan un papel clave en este proceso, ya que son los primeros en localizar y llegar a las carroñas y su presencia parece servir de pista visual para que otras especies localicen el recurso. Nuestro estudio apoya la hipótesis de la “mejora local” dentro de los carroñeros, según la cual los individuos localizan las carroñas siguiendo a los heteroespecíficos que buscan alimento, sugiriendo también la importancia del sentido del olfato en el mantenimiento de la estructura de la comunidad. En el Capítulo 6, realizamos el primer análisis en profundidad de los factores que determinan la dinámica temporal de las sucesiones de carroñeros utilizando las agresiones interespecíficas como indicador conductual de la intensidad de competencia. Los resultados muestran que la disponibilidad de recursos determina las interacciones conductuales entre especies. Además, la facilitación se relacionó con momentos de mayor tolerancia (es decir, menor agresividad), reduciendo así la intensidad de la competencia y afectando a la estructura y dinámica de la comunidad. Nuestro estudio destaca la importancia de monitorizar los comportamientos que son directamente transferibles a la función de la comunidad (por ejemplo, los relacionados con la búsqueda de alimento y el consumo de recursos), considerando también la dinámica de la sucesión a lo largo del tiempo. Este novedoso marco evidencia complejos procesos dinámicos caracterizados por una fluctuación en la facilitación y la intensidad de la competencia durante el consumo de un recurso impredecible vinculado a procesos ecosistémicos clave. Finalmente, la discusión general (Capítulo 7) aborda las implicaciones de los hallazgos obtenidos en los capítulos anteriores, su contribución al estudio de las comunidades desde una perspectiva general, y para el gremio de carroñeros en particular, incluyendo las implicaciones para la conservación. Además, se examinan las limitaciones identificadas y se esbozan vías para futuras investigaciones encaminadas a comprender los determinantes del equilibrio entre procesos positivos y negativos entre especies que coexisten.